James Rosenquist wird am 29.11.1933 in Grand Forks geboren. Ab 1948 studiert er an der Kunstschule des Minneapolis Art Institute. 1952 wechselt James Rosenquist auf die dortige Universität. 1955 erhält er ein Stipendium für die Art Students League in New York, wo George Grosz zu seinen Lehrern gehört. In New York verdient sich James Rosenquist seinen Lebensunterhalt als Plakatmaler, was ihm den Beinamen "Billboard Michelangelo" einbringt.
1960 bezieht er ein Atelier im Süden von Manhattan, in der Nachbarschaft der Künstler Ellsworth Kelly, Robert Indiana, Robert Rauschenberg, Jasper Johns, Barnett Newman und anderer. Bald erregt James Rosenquist Aufsehen durch seine ungewöhnlich großformatigen Bilder und genauen Darstellungen von ins riesenhaft vergrößerten Details.
1962 findet die erste Einzelausstellung in Richard Bellamys Green Gallery in New York statt, die nach kurzer Zeit ausverkauft ist. 1964 nimmt ihn der einflussreiche Galerist Leo Castelli unter Vertrag. Die Pop-Art boomt in den 1960er Jahren, zu deren wichtigsten Vertretern James Rosenquist mit Andy Warhol, Roy Lichtenstein und Tom Wesselmann wird. Doch wie andere Pop-Art-Künstler auch, beschwört James Rosenquist in seinen Bildern nicht die heile Welt, sondern gibt mit seinen Bildern durchaus kritische Statements zum Zeitgeschehen ab. Das Werk, das James Rosenquist schlagartig berühmt macht, malt er für die 1965 stattfindende Ausstellung bei Leo Castelli; "F 111" hat die Maße 3 x 26 Meter und erstreckt sich als fortlaufendes Band ringsum über die Wände der Galerie.
Neben dem malerischen entsteht ab 1965 auch ein umfangreiches grafisches Werk. Jeames Rosenquist arbeitet zunächst hauptsächlich mit Lithographie, später auch mit Siebdruck und Radierung. Ab 1967 experimentiert er zudem mit transparenter Plastikfolie, die er als Bildträger benutzt. Ab 1969 beginnt er auch mit dem Medium des Films zu arbeiten.
Bereits 1968 findet die erste Retrospektive in der National Gallery of Canada in Ottawa statt. 1972 findet eine große Retrospektive im Wallraf-Richartz-Museum in Köln sowie im Whitney Museum, New York und dem Museum of Contemporary Art in Chicago statt.
1978 wird das Gemälde "F 111" auf der 38. Biennale in Venedig gezeigt. 1986 wird dieses Werk als größtes bis dahin versteigertes Kunstwerk bei Sotheby’s für 2,09 Millionen US-Dollar zugeschlagen (heute im Museum of Modern Art, New York).
1993 findet eine Retrospektiv-Ausstellung des grafischen Werks ("Time Dust, Complete Graphics 1962-1992") statt, die in zwölf Städten der USA gezeigt wird.
James Rosenquist verstirbt im Jahr 2017 in New York.